Дмитрий Головнин окончил Санкт-Петербургскую государственную консерваторию им. Н. А. имского-Корсакова (класс трубы профессора Юрия Большиянова). Занятия пением начал с преподавателем этой же консерватории Станиславом Буреевым, затем был вольнослушателем Гамбургской высшей школы музыки и театра (класс профессора Уильяма Уоркмана). В дальнейшем обучался под руководством Франца Грундхебера, Виргилиюса Кястутиса Норейки, Елены Образцовой и Бадри Майсурадзе.
В сезоне 2003–2004 годов исполнил партии дона Хозе («Кармен», Театр Любека и фестиваль в Севилье) и Лионеля («Марта, или Ричмондская ярмарка» Фридриха фон Флотова, Театр Золингена), что стало важной ступенью в артистической карьере.
Был солистом театра «Санктъ-Петербургъ Опера» (2005–2007) и Михайловского театра (2007–2025).
В 2013 году дебютировал на сцене Мариинского театра, исполнив партию Макдуфа в «Макбете» (концертная версия), а в 2021-м впервые выступил в мариинском спектакле, спев Алексея в «Игроке» (постановка Темура Чхеидзе). C 2025 года – солист мариинской оперной труппы.
Репертуар в Мариинском театре:
Герман («Пиковая дама»)
Князь Василий Голицын («Хованщина»)
Алексей («Игрок»)
Макдуф («Макбет», концертное исполнение)
Радамес («Аида»)
Получил международную известность благодаря исполнению ролей Германа в «Пиковой даме», Сергея в «Леди Макбет Мценского уезда», князя Мышкина в «Идиоте» Вайнберга и князя Василия Голицына в «Хованщине». Выступает на ведущих мировых сценах, таких как Ла Скала, Венская государственная опера, Театр ан дер Вин, Парижская опера, мадридский театр Реал, барселонский театр Лисео, брюссельский Королевский театр Ла Монне, берлинская Государственная опера Унтер-ден-Линден, Гамбургская государственная опера, Франкфуртская опера, Большой театр Женевы, Лионская опера и др. В репертуаре Дмитрия Головнина – главные партии в русских, чешских, немецких, итальянских и французских операх.
В 2014 году за партию Эрика («Летучий голландец») получил премию Правительства Санкт-Петербурга в области культуры и был номинирован на Российскую национальную театральную премию «Золотая маска».